L’épigénétique, un nouveau levier pour améliorer la tolérance à la sécheresse des arbres

La sécheresse et la canicule affaiblissent les arbres notamment vis-à-vis des attaques par les insectes ravageurs et agents pathogènes. Ces attaques peuvent mener à la mort des arbres, jusqu’au dépérissement de forêts entières. Certains individus sont cependant plus tolérants que d’autres à la sécheresse. Dans un contexte de changement climatique où ces épisodes sont amenés à se multiplier, il est donc crucial de comprendre quels sont les facteurs qui permettent aux arbres de s’adapter, en particulier pour accompagner les gestionnaires forestiers dans leurs choix.

Si la diversité génétique explique en partie cette tolérance, la réponse physiologique des arbres, c’est-à-dire la coordination de l’expression de leurs gènes, est également à prendre en compte. C’est pourquoi les scientifiques se sont intéressés à l’épigénétique, en particulier aux modifications biochimiques de l’ADN pouvant moduler l’expression des gènes sans modifier la séquence ADN, dont la marque principale est la méthylation de l’ADN¹. Les modifications épigénétiques se font notamment en réponse à des changements environnementaux, comme la sécheresse, et ces modifications sont parfois durables et possiblement héritables.

Pour mieux comprendre le rôle de l’épigénétique dans la capacité de tolérance des arbres à la sécheresse, un consortium d’équipes de recherche (INRAE, CEA, IRD, Universités d’Orléans et d’Oregon) s’est intéressé au peuplier, sensible à la sécheresse. Cette espèce, modèle scientifique pour l’étude des arbres, présente également un intérêt économique puisque c’est la troisième espèce de feuillu la plus cultivée pour son bois en France.

Une expérimentation à large échelle : plus de 80 arbres soumis à la sécheresse

Les scientifiques ont utilisé pour la première fois des lignées de peuplier dont la régulation de la méthylation de l’ADN a été modifiée à des fins scientifiques, pour mieux comprendre les mécanismes épigénétiques dans les arbres. Les chercheurs ont comparé la réponse de ces peupliers modifiés vis-à-vis de la sécheresse avec celle d’une lignée contrôle sauvage de la même espèce. 81 arbres de ces lignées modifiées et sauvage ont été répartis dans des groupes soumis à des conditions de sécheresse pendant 3 semaines avant réarrosage, et dans des groupes témoins continuellement arrosés. Durant ces trois semaines, les chercheurs ont suivi différentes variables pour évaluer l’impact de la sécheresse par rapport aux groupes arrosés, notamment la croissance en hauteur et en diamètre du tronc des arbres. Face à la sécheresse, les peupliers témoins (lignée sauvage) présentent une baisse significative de croissance par rapport au groupe continuellement arrosé. Mais cette différence n’est pas observée pour les lignées modifiées, qui seraient donc plus tolérantes à une sécheresse modérée que la lignée témoin.

Des modifications épigénétiques ciblant des gènes de la réponse hormonale à la sécheresse

Ce gain de tolérance à la sécheresse a encouragé les chercheurs à identifier les modifications épigénétiques et génétiques associées au niveau des bourgeons à l’origine des nouvelles branches. Ils ont pour cela réalisé une analyse comparative de la méthylation de l’ADN sur l’ensemble du génome entre les lignées modifiées et témoin. Cette analyse montre un remaniement d’environ 5 000 régions de l’ADN ou épimutations en condition de sécheresse. Les gènes associés à ces régions sont notamment impliqués dans la réponse aux contraintes environnementales, en particulier dans la réponse hormonale. Les modifications épigénétiques touchent notamment à deux voies hormonales, les cytokinines et l’acide salicylique, déjà connues pour intervenir dans la croissance ou la réponse à la sécheresse des plantes. Ces résultats montrent que, contrairement aux mutations génétiques qui se font au hasard dans le processus d’évolution de l’espèce, les modifications épigénétiques induites par un stress environnemental ciblent davantage des gènes directement impliqués dans la réponse au stress. Ainsi la méthylation de l’ADN participe à la capacité de l’arbre à s’acclimater aux conditions de sécheresse.

Des séquences ADN mobiles activées qui induisent des mutations génétiques

Mais ces remaniements de la méthylation de l’ADN dans les lignées modifiées affectent également l’activité d’éléments génétiques mobiles, ou éléments transposables. Existant chez tous les êtres vivants, ces séquences d'ADN sont capables de se déplacer de manière autonome dans un génome. En particulier, chez les plantes, elles peuvent constituer plus de 50 % de leur patrimoine génétique, et peuvent provoquer des mutations notamment dans des gènes.

Cette étude montre que les modifications épigénétiques induites par la sécheresse activent directement 89 de ces éléments transposables se situant à proximité des gènes impliqués dans la réponse aux stress environnementaux. Parmi eux, deux se sont réinsérés dans le génome, induisant des mutations génétiques qui pourraient se transmettre à la descendance. Cette diversité génétique acquise pourrait alors affecter la réponse des arbres aux contraintes environnementales dans un contexte d’adaptation au changement climatique.

En décrivant les mécanismes épigénétiques à l’œuvre lors d’une sécheresse et les mutations génétiques en découlant, cette étude apporte une meilleure compréhension des mécanismes d’adaptation des arbres aux conséquences du changement climatique. Elle ouvre ainsi de nouvelles perspectives pour les sélectionneurs et gestionnaires forestiers pour obtenir des forêts plus résilientes.

Etude menée dans le cadre du projet ANR EPITREE (ANR-17-CE32-0009-01)

Le projet vise à étudier l'impact de l'épigénétique (méthylation de l’ADN), de l'expression des gènes et de la variation allélique dans les mécanismes d'adaptation des arbres à l'environnement local et de leur plasticité phénotypique. Deux espèces seront analysées : le chêne et le peuplier.

Il s'inscrit dans les thématiques de l'impact des changements climatiques sur les écosystèmes et notamment la forêt et les arbres. Il permettra de tester l’intérêt de l'apport des données d'épigénomique chez les arbres aussi bien en recherche fondamentale que pour la gestion des ressources génétiques forestières.

https://www6.inrae.fr/epitree-project/